El color es uno de los principales atributos de calidad en los frutos cítricos y un factor decisivo en la aceptación por los consumidores. El género Citrus se caracteriza por una amplia diversidad, siendo la coloración del fruto uno de los parámetros de mayor variabilidad (Figura 1).
Diversidad del color
La diversidad del color en los frutos cítricos: mucho más que un atributo de calidad comercial
Figura 1: Genealogía de los principales grupos de cítricos mostrándose las cinco especies ancestrales en la parte superior (Wu et al., 2018).
¿Qué son los carotenoides?
Los carotenoides son los compuestos responsables de la pigmentación de los frutos cítricos, que va desde el amarillo de limón o pomelo blanco al naranja intenso de mandarinas, o rosado y rojo de algunas variedades de pomelo.
La diversidad en coloración de los cítricos, tanto en la piel (flavedo) como la pulpa, se debe al contenido y composición específica en carotenoides. Como excepción se encuentran las naranjas sanguinas cuya coloración violeta se debe a los antocianos. Los frutos cítricos que presentan pigmentación verde poseen clorofilas que enmascaran los carotenoides. Los carotenoides son isoprenoides C40 que se sintetizan en los plastidios de las plantas y en otros organismos fotosintéticos, y son esenciales para la fotosíntesis formando parte de los fotosistemas y en la protección frente a la fotoxidación ref).
Los carotenoides son los precursores de fitohormonas (ácido abscísico y estrigolactonas) y moléculas señalizadoras (b-ciclocitral), así como de volátiles y otros pigmentos (apocarotenoides) que influyen notablemente en el aroma y la pigmentación de numerosas flores y frutos. Los animales no son capaces de sintetizarlos, salvo raras excepciones en algunos artrópodos, y deben ingerirlos en la dieta de forma regular, ya que cumplen funciones nutricionales esenciales. Los carotenoides con al menos un anillo b-ionona no sustituido en su estructura, como el α-caroteno, β-caroteno y β-criptoxantina (BCX), son los precursores de la vitamina A. Además, forman parte del sistema ocular (pigmentos de la mácula) y actúan como antioxidantes protegiendo las estructuras celulares (Rodriguez-Concepión et al., 2018).
Numerosos estudios epidemiológicos asocian una dieta rica en carotenoides con beneficios para la salud (Eggersdorfer and Wyss, 2018). Aproximadamente el 90% de los carotenoides ingeridos en la dieta corresponden al α y β-caroteno, licopeno, luteína, zeaxantina y BCX (Rao and Rao, 2007; Gregory, 2015), detectándose en plasma y en diversos tejidos, incluyendo el cerebro. Los beneficios relacionados con la salud asociados con una alta ingesta de carotenoides incluyen una estimulación del sistema inmunitario y un menor riesgo de desarrollar enfermedades crónicas degenerativas, como la degeneración macular asociada al envejecimiento, diabetes tipo 2, obesidad, ciertos tipos de cáncer y enfermedades cardiovasculares, entre otras. Recientemente también se ha descrito el efecto beneficioso de los carotenoides sobre las funciones cognitivas, como fotoprotectores de la piel y con beneficios cosméticos, particularmente en el contexto del área de nutricosmética (Melendez-Martinez, 2019).
Así, la ingesta regular de frutos cítricos ricos en carotenoides o con un contenido y composición singular podría repercutir favorablemente sobre la salud y nutrición humana, y poner en valor los frutos cítricos y su consumo.
b- Criptoxantina y licopeno: dos carotenoides con importantes propiedades en la nutrición y la salud.
La b-criptoxantina (BCX) (Imagen 1). es una xantofila monohidroxilada y con un anillo b-ionona y está considerada como la xantofila con actividad provitamina A más importante en la dieta (Burri, 2015). Varios estudios sugieren que BCX tiene una biodisponibilidad relativamente alta y la conversión a retinol (vitamina A) puede ser comparable a la del β-caroteno (Burri et al., 2016).
Fuentes dietéticas de la BCX
Las principales fuentes son las frutas y verduras; y los frutos cítricos (o sus zumos) se consideran los principales contribuyentes de BCX en la dieta en muchos países (Estévez-Santiago et al., 2016).
Otras funciones de la BCX
La BCX tiene actividad antioxidante y puede proteger las células frente al daño oxidativo, atenuar procesos inflamatorios o actuar en la prevención de las enfermedades vasculares (Burri et al., 2016); puede ser útil para reducir el riesgo de ciertos tipos de cáncer, prevenir la disfunción cognitiva relacionada con la edad, y ejercer un efecto positivo sobre la salud ósea (osteoporosis) (Burri et al., 2016).
Concentración de BCX en los cítricos
Las mandarinas o sus híbridos contienen los niveles más elevados de BCX, llegando a ser el carotenoide mayoritario, y pueden considerarse entre los productos vegetales más ricos en BCX (entre 5 y 30 microg/g peso freso pulpa, en Clementinas y Satsumas, respectivamente). Las naranjas acumulan cantidades menores de BCX (inferiores a 2 microg/g peso), y en otros cítricos comerciales (limón, pomelos etc) la concentración es en niveles traza o nula.
Imagen 1. b-Criptoxantina (BCX)
Imagen 2. Licopeno
El licopeno (Imagen 2) es un caroteno que proporciona coloración roja y se encuentra relativamente en pocos frutos y hortalizas, siendo el mayoritario del tomate, la sandía, algunas variedades de papaya o la pulpa del pomelo rojo.
Estructura del licopeno
No posee actividad pro-vitamina A debido a que presenta una estructura acíclica con 11 dobles enlaces conjugados dispuestos linealmente. Sin embargo, esta estructura le confiere unas propiedades biológicas únicas, siendo el carotenoide con mayor actividad antioxidante frente a especies reactivas de oxígeno como el oxígeno singlete (Di Mascio et al., 1989)
Propiedades del licopeno
Estudios epidemiológicos han relacionado una ingesta regular en la dieta y la acumulación en determinados órganos o tejidos, con la reducción del riesgo de padecer enfermedades cardiovasculares, cáncer de próstata o cáncer del tracto gastrointestinal (Eggersdorfer y Wyss, 2018).
Presencia del licopeno en cítricos
Es muy inusual en los frutos cítricos, ya que sólo se acumula en la pulpa de variedades rosadas y rojas de pomelos y pummelos, y en un escaso número de mutantes espontáneos de naranja dulce, siendo la naranja HongAnliu (Liu et al 2007), de origen chino, y Caracara un mutante de naranja Navel (Lee, 2001; Alquezar et al., 2008), los mejor caracterizados.
Carotenoides en frutos cítricos, regulación de su biosíntesis y acumulación.
Estudio de la composición de carotenoides en las diferentes especies y variedades y de la regulación a nivel molecular y estructural.
El IATA ha sido pionero en el estudio de las bases bioquímicas y moleculares que determinan esta diversidad en carotenoides en los cítricos, identificando nuevas actividades enzimáticas en el metabolismo de carotenoides con una importante repercusión en el color y composición de carotenoides.
En general, la concentración de carotenoides en el flavedo de los frutos cítricos es aproximadamente entre 5 y 20 veces mayor que en la pulpa y en la mayoría de especies la composición cualitativa es muy similar en ambos tejidos. Sin embargo, hay excepciones que indican que la regulación del metabolismo de carotenoides a nivel molecular y estructural funciona de forma autónoma e independiente en flavedo y pulpa.
Atendiendo a la pigmentación podemos clasificar los frutos cítricos en dos: los `no pigmentados´ que presentan color amarillo, siendo el pummelo y cidro las especies ancestrales, y el pomelo blanco y limón las comerciales más representativas; y los `pigmentados´ con color naranja de mayor o menor intensidad, siendo la mandarina y el kumquat las dos especies ancestrales, y las naranjas, mandarinas modernas, clementinas y sus híbridos las comerciales o domesticadas (Figura 2). Los cítricos no pigmentados contienen niveles muy bajos de carotenoides o solo acumulan carotenos incoloros (fitoeno y fitoflueno) del inicio de la ruta. La mayoría de frutos cítricos pigmentados acumulan de forma predominante ββ-xantofilas, aunque otros carotenos, como el fitoeno o el licopeno pueden llegar a detectarse en moderadas o elevadas concentraciones en determinadas especies o variedades (Figura 2). En el flavedo de los cítricos pigmentados se acumulan apocarotenoides C30 (apoC30) exclusivos del género Citrus, de color naranja-rojizo, y su concentración determina la intensidad de la tonalidad naranja en la piel del fruto.
Figura 2. Esquema representativo de la síntesis y catabolismo de carotenoides en frutos cítricos. Las principales especies y variedades que van a ser objeto de estudio en esta propuesta están situadas al lado del carotenoide mayoritario o con mayor repercusión en el color del fruto.
La regulación del catabolismo de carotenoides puede ser un factor clave modulando el contenido de carotenoides.
En este sentido se sabe que la intensidad de la pigmentación naranja se debe a la acumulación de apoC30 y está regulada por la expresión de la enzima de corte/fragmentación de carotenoides CCD4b. Esta enzima fragmenta BCX y zeaxantina, para dar lugar a los apoC30, de color naranja-rojizo.
El análisis transcripcional de los genes de la ruta de síntesis de carotenoides y otros genes asociados o de sus precursores, no muestra diferencias importantes en especies `no pigmentadas´ (limón y pomelo blanco) respecto a los cítricos pigmentados (naranjas y mandarinas). Una posible hipótesis para explicar estos resultados tendría en cuenta una degradación muy activa de xantofilas durante la maduración que originaría la ausencia de pigmentación.
